Хотя торжественное празднование дня Благовещения началось в IV веке, но иконы, отображающие это событие, появились в христианской церкви несравненно раньше. Уже в римских катакомбах, в усыпальнице святой Прискиллы, можно найти стенное изображение Благовещения, относящееся к началу II века: здесь бескрылый ангел преклонил колена пред Девой; одну руку он простер к Ней, а в другой держал свиток. Пресвятая Дева изображена сидящей, на лице Ее – выражение удивления и страха.

Позднее на иконе изображался архангел Гавриил с крыльями и райской ветвью, как символом радостного приветствия, в руках, а Богоматерь – сидящей или стоящей и читающей книгу, на которой иногда была видна надпись: «Се Дева во чреве приимет».

На древнерусских иконах, таких, как, например, мозаичное изображение в киевском Софийском соборе на двух столбах, поддерживающих алтарную арку, или в новгородской Борисоглебской церкви Антониева монастыря Благовещение изображено в другом виде: Пресвятая Дева держит в руках веретено, или початок, и прядет. В московском Успенском соборе или в новгородской Мироносицкой церкви – не Сама Богоматерь прядет, а девы, сидящие при Ее ногах, или дева, сидящая за Ней.

Из икон Благовещения, прославившихся своей чудотворной силой, известны две, находившиеся в Москве: в Успенском соборе («Устюжская») и в церкви Благовещения, что на бывшем Житном царском дворе в Кремле.

Житницы эти примыкали к безымянной башне, служившей местом заключения преступников. Предание говорит, что сюда при Иоанне Грозном был заключен один оклеветанный воевода. Узник, перенося терпеливо свое несчастье, усердно молился о своем избавлении. И вот однажды ему явилась Богоматерь и приказала просить царя о свободе. Он не решался, боясь увеличить гнев царя. Тогда Царица Небесная вторично явилась ему и обещала Свою помощь. Воевода повиновался. Посланные от царя люди, подойдя к тюрьме, были поражены, увидев на стене башни самописанную икону Благовещения.

Царь, узнав об этом чуде, освободил воеводу, а при образе приказал воздвигнуть деревянную часовню. Императрица Анна Иоанновна в 1731 году построила здесь храм таким образом, что внешняя стена башни с иконой стала внутренней южной стеной церкви. Образ этот, изображенный на штукатурке, был украшен великолепным киотом.