В 1472 году крестьянин Иван Дементьев рубил лес на обрыве горы. Одно из срубленных деревьев покатилось вниз, сдирая землю и вырывая с корнем другие деревья. Обвал открыл вход в пещеру, над которой была надпись: "Богом зданная пещера". (Есть предание о том, что некий юродивый монах Варлаам часто приходил к пещере и стирал эту надпись, но она всякий раз чудесно восстанавливалась.)

На это святое место, намоленное первыми подвижниками, пришел священник Иоанн по прозвищу "Шестник" - переселенец. Он был родом из "Московския страны" и священствовал в Юрьеве (ныне Тарту) в "правоверной церкви, поставленной от пскович" во имя святителя Николая и великомученика Георгия, вместе со священником Исидором духовно окормляя живших там русских. В 1470 году отец Иоанн был вынужден бежать с семьей в Псков от преследований немцев-католиков. Узнав о мученической кончине своего товарища (память священномученика Исидора 8 января), Иоанн решил удалиться в новоявленную "Богом зданную пещеру", чтобы там, на самом рубеже с Ливонией, основать монастырь как оплот Православия.

Вскоре заболела его жена и, приняв монашеский постриг с именем Васса, скончалась. Праведность ее была засвидетельствована сразу же после кончины. Ее муж и духовный отец похоронили преподобную Вассу в стене "Богом зданной пещеры", но ночью ее гроб был "изставлен из земли невидимою Божиею силою". Отец Иоанн и духовник преподобной Вассы смутились, решив, что это произошло оттого, что они не полностью совершили чин отпевания, вторично отпели ее и снова погребли тело, но наутро оно вновь оказалось "на верху земли". Тогда стало ясно, что это - знамение Божие. Гроб преподобной Вассы поставили в пещере с левой стороны. Потрясенный чудом Иоанн принял монашество с именем Ионы и стал подвизаться еще усерднее.

Собственноручно ископав пещерную церковь и две келлии на столбах, он стал просить священников Псковского Троицкого собора освятить ее, но те решились не сразу, "ради необычного места". Тогда преподобный Иона испросил благословения у Новгородского архиепископа Феофила.

15 августа 1473 года пещерный храм был освещен в честь Успения Пресвятой Богородицы. При освящении произошло чудо от иконы Успения Пресвятой Богородицы - прозрела слепая женщина - "посла Милосердый Бог начало Своих великих даров Пречистою Своею Материю". (Эта икона, которую называют "старой" в отличие от другой чудотворной иконы Успения Пресвятой Богородицы с житием Ее, написанной около 1521 года псковским иконописцем Алексеем Малым, хранится сейчас в алтаре Успенского храма на горнем месте. Икона с житием - храмовая икона пещерной церкви.) День освящения пещерного храма считается официальной датой основания Псково-Печерского монастыря. Преподобный Иона подвизался в пещерной обители до 1480 года и мирно отошел во Господу. По смерти на его теле обнаружили кольчатый панцирь, который был повешен над его гробом как свидетель данных подвигов преподобного, но при набеге немцев он был похищен.

Мощи преподобного Ионы почивают в пещерах рядом с мощами преподобного старца Марка и преподобной Вассы. Однажды при нападении на монастырь ливонский рыцарь, насмехаясь над святыми мощами, хотел мечом открыть крышку гроба преподобной Вассы, но его опалило исшедшее из гроба святой подвижницы пламя. Следы этого карающего огня до сих пор видны на гробе преподобной Вассы.